A film több, időrendben lazán öszefüggő fejezetből áll. 1403-ban Andrej Rjubljov és társai elhagyják a zagorszki kolostort. Útközben az orosz nép nyomorával és a vlagyimiri nagyfejedelem katonai brutalitásával is megismerkednek. Theofan Grek, öreg ikonfestő segítségével a vlagyimiri templom kifestését bízzák rájuk. Útközben vitáik vannak arról, hogy az ember eredendően bűnös-e, és Andrej egy pogány szekta ünnepségébe is belekeveredik. Andrejnek erkölcsi okok miatt nehezen megy a templom kifestése. A nagyfejedelem azokat a kőfaragókat, akik öccséhez igyekeznek, megvakíttatja, hogy ne dolgozhassanak neki. Andrejnek ez újabb művészi és emberi dilemmát okoz. A következő részben a nagyherceg öccse a közös ellenséggel, a tatárokkal összefogva megtámadja Vlagyimirt. A tatárok orosz katonák segítségével a várost elfoglalják, a templomot kirabolják. Andrej egy félkegyelmű lány védelmében megöl egy embert. Ezekután Andrej egy kolostorba vonul vissza, némasági fogadalmat tesz, és nem fest többé. Az utolsó rész ismét Vlagyimirban játszódik. A nagyherceg harangot akar öntetni, de a harangöntők elpusztultak a háborúban. Az egyik harangöntő kamaszkorú fia, Boriszka, azt állítja, hogy apja neki elmondta a haröngöntés titkát. Végül megbízzák a harangöntéssel. A fiú kérlelhetetlenül végzi munkáját, de kevesen bíznak benne. Andrej figyelemmel kíséri a fiút. A harang avatására nagy ünnepséget készül, de a meghívott külföldiek kételkednek abban, hogy a harang megszólal. Az avatáskor kiderül, hogy a harang szépen szól. Boriszka félrevonul és zokog, mert az apja a titkot nem árulta el neki. Andrej vigasztalja, feloldva némasági fogadalmát, és kijelenti: újra festeni fog.